扎什伦布寺的创建者是后来被追溯为一世达赖喇嘛的根敦朱巴(根敦朱巴,1391-1474年)。1447年(明正统十二年),根敦朱巴为纪念其圆寂的经师,聘请西藏、尼泊尔工匠,制作了一尊高5米的释迦牟尼镏金铜像。
像铸成后,根敦珠巴在后藏大贵族曲雄郎巴·索朗白桑和琼杰巴·索朗班觉的资助下,兴建扎什伦布寺供奉佛像。开始寺院名为“岗坚典培”,意思是雪域兴佛寺。
寺院于1447年藏历9月动工修建,一年后,第一座佛殿释迦牟尼殿建成。随后又兴建了供僧人修习、诵经的措钦大殿和供寺主起居的拉彰宫,以及一般的僧舍。
到1459年,扎什伦布寺已初具规模,拥有大小佛堂5座,供奉佛像12尊,僧侣近200人。寺建成后,根敦朱巴任第一任法台,又陆续修建了密宗佛殿、大经院、展佛台,大小佛殿增至7座,供奉佛像达53尊,布于殿堂和讲经场四壁的彩绘、石刻佛像约2000尊。在寺内建立了铁桑林、夏尔孜和吉康三大扎仓(僧院),住寺僧侣达1600余人,来源遍及后藏、阿里地区,以及境外的尼泊尔、克什米尔地区。扎什伦布寺成为格鲁派在后藏的根本道场。
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